© Borgis - Postępy Fitoterapii 1/2008, s. 20-25
*Monika Szalaty
Znaczenie fizjologiczne oraz biodostępność betacjanin
PHYSIOLOGICAL ROLES AND BIOAVAILABILITY OF BETACYANINS
Katedra Biotechnologii i Mikrobiologii Żywności, Uniwersytet Przyrodniczy w Poznaniu
Kierownik Katedry: prof. dr hab. Włodzimierz Grajek
Summary
Betacyanins are red water-soluble nitrogen-containing plant pigments. Betacjanins known for a long time as safe colorants for food are phytochemicals, that were recently classified as compounds with antioxidant and radical scavenging activities. Red pigments are not so common as violet anthocyanins. Some families of Caryophyllales order of plants contain them, including the edible red beet and cactus pear.
Betanin, a principle betacyanin shows antiproliferative effects on human tumor cell lines. Recent studies showed that betanin enters tumor cells and alters mitochondrial membrane integrity, leading to cytochrome c leakage, activation of caspases and nuclear disintegration, all alterations typical of cells undergoing apoptosis. Moreover, betanin in micromolar concentration inhibit cell membrane lipid oxidation and lipoproteins LDL peroxidation.
According to recent reports, betanin bioavaiability is low as was obtained for other phytochemicals with antioxidant properties. The limited availability of dietary betacyanins significantly reduces their presence in plasma and the target cells. Betacyanins do not cause increases in plasma antioxidant capacity after beetroot or cactus pear consumption. However low concentration of antioxidant is probably sufficient to work intracellulary in redox reactions and signal trunsduction pathways.
W piśmiennictwie opisywanych jest wiele fitozwiązków o charakterze przeciwutleniającym, których obecność w tkankach roślinnych warunkuje wysoki potencjał antyoksydacyjny in vitro. Wielu autorów wskazuje ponadto na wyraźny okresowy wzrost potencjału antyoksydacyjnego w surowicy krwi człowieka po spożyciu pokarmu roślinnego bogatego właśnie w przeciwutleniacze. Na podstawie tych obserwacji sformułowano hipotezę, że wymienione związki mogą pełnić istotne funkcje przeciwutleniające w surowicy krwi, a co za tym idzie również w całym organizmie ludzkim. Przypuszcza się, że mogą wykazywać właściwości ochronne w odniesieniu do zaburzeń procesów fizjologicznych będących skutkiem stresu oksydacyjnego, prowadzących do chronicznych stanów chorobowych, przede wszystkim chorób mięśnia sercowego lub zmian nowotworowych.
Poza badaniami nad fizjologiczną funkcją związków przeciwutleniających dla organizmu ludzkiego, równolegle trwają badania nad ich biodostępnością w celu uzyskania odpowiedzi na pytanie, czy ma znaczenie ilość spożywanych z pokarmem tego typu związków dla przebiegu odpowiednich procesów.
Poza karotenoidami, antocyjaninami oraz flawonoidami, do grupy naturalnych przeciwutleniaczy roślinnych zaliczono niedawno również betacjaniny. Celem poniższej pracy jest przedstawienie aktualnego stanu wiedzy na temat właściwości fizjologicznych betacjanin oraz ich biodostępności w organizmie.
Pochodzenie betacjanin
Betacjaniny nie są tak rozpowszechnione w królestwie roślin jak barwniki antocyjaninowe. Występują tylko w tkankach roślin z podrzędu Chenopodiniae zaliczanych do Caryophyllales (1) oraz do pewnych rodzajów Basidiomycetes (2).
Czerwone pigmenty zlokalizowane są w wakuolach, zwykle w formie rozpuszczalnych bis-anionów (3). Nie biorą bezpośredniego udziału w procesie fotosyntezy, prawdopodobnie pełnią tylko rolę fotoprotektantów. Inne potencjalne znaczenie barwników niezielonych w komórkach roślinnych dotychczas nie udowodnione, to funkcjonowanie jako cukry lub rezerwuar azotu, również w redukcji potencjału osmotycznego w wakuoli, czy w zaopatrywaniu cykli metabolicznych w wypadku fizjologicznych zaburzeń. Betacjaniny mają w swej strukturze aminowy pierścień aromatyczny, co warunkuje ich właściwości antyoksydacyjne (4). Jednakże, czy barwniki te pełnią w komórkach roślinnych rolę przeciwutleniaczy, jak dotąd nie udowodniono.
Nie są wciąż poznane wszystkie reakcje w szlaku biosyntezy betacjanin. Zidentyfikowano tylko niektóre enzymy biorące udział w tworzeniu struktur betacjaninowych. Przypuszcza się, że podczas gdy wstępne i końcowe reakcje w szlaku powstawania betacjanin w komórkach roślinnych są enzymatyczne, to reakcje pośrednie przebiegają spontanicznie (5).
Betacjaniny są rozpuszczalnymi w wodzie barwnikami betalainowymi, wykazującymi barwę od czerwonej do fioletowej. Trzon struktury betacjanin tworzy betanidyna (ryc. 1), zidentyfikowana przez Wyler i wsp. (3). Wszystkie poznane betacjaniny są pochodnymi glikozylowanej betanidyny. Od czasu poznania struktury betanidyny wyodrębniono szereg betacjanin przy użyciu całego wachlarza metod spektroskopowych.
Ryc. 1. Struktura betanidyny.
Większość betacjanin to 5- O -glikozydy, jak na przykład betanina (ryc. 2), najprostsza 5- O -glikozylowana betacjanina. Inne betacjaniny z grupy betanin powstają wskutek estryfikacji 5- O -glikozydu kwasem ferulowym, p-kumarowym lub malonowym. Należą do nich: fyllokaktyna – charakterystyczny barwnik kwiatów i owoców Cactaceae (6), także hylocerenina pochodząca z Hylocereus polyrhizus (7) (ryc. 2).
Ryc. 2. Struktura betaniny, fyllokaktyny i hylocereniny.
Odrębną grupę betacjanin tworzą amarantyny, acylowane betacjaniny, występujące w ekstraktach z czerwono kwitnącej Celosia argentea var. cristata oraz pomarańczowo-czerwono kwitnącej C. argentea var. plumosa z Amaranthaceae, zidentyfikowane przez Schliemanna i wsp. (8).
Sklasyfikowano też grupę gomfrenin, do której zalicza się strukturalne izomery betaniny występujące w fioletowo kwitnącej Gomphrena globsa L. (9, 10), a także 6- O -soforozydy betanidyny zidentyfikowane w ekstraktach z przylistków Bougainvillea glabra (11).
Podczas gdy większość betacjanin powstaje w szlaku biosyntetycznym z cyclo -DOPA, główny pigment kwiatów Carpobrotus acinaciformis,2-dekarboksybetanidyna (ryc. 3) jest pochodną dopaminy (12). Związek ten wykryto również w kulturach włośnikowych buraka żółtego ( Beta vulgaris subsp. vulgaris; Garden Beet Group, ´Golden Beet´) (13). W kulturze zidentyfikowano jeszcze 6´- O -malonylo-2-dekarboksy-betaninę (ryc. 4), inny związek z grupy dekarboksybetanin (14).
Ryc. 3. Struktura dekarboksybetanidyny.
Ryc. 4. Struktura dekarboksybetaniny i 6´- O -malonylo-2-dekarboksybetaniny.
Źródła betacjanin
Wykazano, że wszystkie produkty roślinne zawierające betacjaniny charakteryzują się wysokim potencjałem antyoksydacyjnym, wynikającym z obecności barwników (15-19). Spośród nich burak czerwony został zaliczony do dziesięciu warzyw o najwyższym potencjale antyoksydacyjnym (20-25). Obecnie głównym źródłem betacjanin jest właśnie burak czerwony ( Beta vulgaris). Koncentrat barwników z buraka czerwonego, w którym głównym pigmentem jest betanina, jest wykorzystywany w technologiach przemysłu spożywczego jako naturalny barwnik produktów spożywczych. Jest jedynym jak dotąd źródłem barwników czerwonych. Poza pewnymi cechami ograniczającymi jego zastosowanie w przemyśle spożywczym, są też takie, które mają wpływ na fizjologię człowieka. Niekorzystną właściwością koncentratu buraczanego jest wysoka zawartość azotanów, skorelowana z formowaniem kancerogennych nitrozoamin w organizmie człowieka (26, 27).
W związku z tym poszukuje się wciąż alternatywnego źródła betacjanin. Spośród roślin mających w swych tkankach betacjaniny, najbardziej obiecująca jest rodzina Cactaceae, a głównymi rodzajami wytwarzającymi jadalne owoce są Opuntia (podrodzina Opuntioideae), Hylocereus (podrodzina Cactoideae) i pewne gatunki Mamillaria (podrodzina Opuntioideae) (28-31). Spośród nich powszechnie uprawiane są owoce opuncji (rodzaj Opuntia) i owoce pitaja (rodzaj Cereus, Hylocereus i Selenicereus) (32, 33). Obecne badania skupiają się nad wyodrębnieniem i identyfikacją betacjanin zawartych w tych alternatywnych produktach roślinnych przy użyciu metod chromatografii cieczowej i spektrometrii masowej.
Wpływ betacjanin na fizjologię
Zespół badawczy pod kierownictwem Schwarz i von Elbe stwierdził brak hepatotoksyczności oraz mutagenności buraka czerwonego (34, 35). Jednakże spożywanie go w nadmiernych ilościach nie jest wskazane ze względu na to, że w korzeniu buraka gromadzi się szereg metali ciężkich, które potencjalnie mogą zaburzać pewne procesy fizjologiczne, nie tylko u osób obciążonych chorobami wynikającymi z akumulacji jonów metali ciężkich (36). Do niedawna sądzono, że wydalanie czerwonego moczu po spożyciu buraka czerwonego, czyli bituria, cechująca 10-14% populacji, to objaw stanu chorobowego wywołanego składnikami buraka lub następstwo defektu genetycznego. Obecnie określa się ją idiosynkratyczną reakcją organizmu, zależną tylko i wyłącznie od jego indywidualnych cech fizjologicznych (37). Brak toksyczności stwierdzono również w przypadku owoców kaktusów. Nie odnotowano ponadto wywoływania reakcji alergicznych przez barwniki tych owoców u spożywających je zwierząt (38).
Skutkiem metabolizmu komórek roślinnych, zwierzęcych i ludzkich jest powstawanie reaktywnych form rodnikowych tlenu i azotu. Nadmierne wytwarzanie tych związków może przewyższać zdolności antyoksydacyjne enzymów, takich jak peroksydaza glutationowa, katalaza, czy dysmutaza nadtlenkowa, jak również związków antyoksydacyjnych, takich jak glutation, tokoferol oraz kwas askorbinowy. W konsekwencji nadmiar niezbuforowanych form rodnikowych może wchodzić w reakcje z białkami, lipidami i DNA, co grozi uszkodzeniem i dysfunkcją enzymów, błon plazmatycznych i materiału genetycznego (39, 40). Odkrycie własności przeciwutleniających betacjanin zainicjowało badania w kierunku ustalenia, czy wspierają one mechanizmy ochronne przed wpływem form rodnikowych.
Kanner wraz z grupą współpracowników (41) jako pierwszy wykazał, że betanina i betanidyna już w stężeniach mikromolarnych hamują peroksydację kwasu linolenowego przez cytochrom c. Betanina ogranicza również peroksydację kwasu linolenowego w emulsji, katalizowaną przez jony żelaza w „cyklu redox”, H(2)O(2)-aktywowaną metmioglobinę lub lipoksygenazę. A ponadto betanina i betanidyna w bardzo niskich stężeniach ograniczają peroksydację lipidów błon plazmatycznych oraz reakcję rozpadu hemu, przypuszczalnie każdy ze związków na drodze dwóch różnych mechanizmów. Autorzy wskazali na wysokie powinowactwo betaniny i betanidyny do błon plazmatycznych (41).
Kluczową reakcją w patofizjologii utleniania lipoprotein typu LDL jest produkcja dwutlenku azotu przez mieloperoksydazę w obecności azotynów. Wykazano, że betanina hamuje tę reakcję, który to efekt wywołany jest przypuszczalnie przez różne działania betaniny wynikające z jej charakteru przeciwutleniającego (42).
Powyżej zamieściliśmy fragment artykułu, do którego możesz uzyskać pełny dostęp.
Mam kod dostępu
- Aby uzyskać płatny dostęp do pełnej treści powyższego artykułu albo wszystkich artykułów (w zależności od wybranej opcji), należy wprowadzić kod.
- Wprowadzając kod, akceptują Państwo treść Regulaminu oraz potwierdzają zapoznanie się z nim.
- Aby kupić kod proszę skorzystać z jednej z poniższych opcji.
Opcja #1
29 zł
Wybieram
- dostęp do tego artykułu
- dostęp na 7 dni
uzyskany kod musi być wprowadzony na stronie artykułu, do którego został wykupiony
Opcja #2
69 zł
Wybieram
- dostęp do tego i pozostałych ponad 7000 artykułów
- dostęp na 30 dni
- najpopularniejsza opcja
Opcja #3
129 zł
Wybieram
- dostęp do tego i pozostałych ponad 7000 artykułów
- dostęp na 90 dni
- oszczędzasz 78 zł
Piśmiennictwo
1. Clement JS, Mabry TJ. Pigmnet evolution in the caryophyllales: a systemic overwiew. Botanica Acta 1996; 109:360-7. 2. Gill M. Pigments of fungi ( Macromycetes). Nat Prod Rep 1994; 11:67-90. 3. Wyler H, Mabry TJ, Dreiding AS. Über die Konstitution des Randenfarbstoffes Betanin: Zur Struktur des Betanidins. Helv Chim Acta 1963; 46:1745-8. 4. Cai Y, Sun M, Corke H. Antioxidant activity of betalains from plants of the Amaranthaceae. J Agricult Food Chem 2003; 51:2288-94. 5. Strack D, Vogt T, Schliemann W. Recent advances in betalain research. Phytochem 2003; 62:247-69. 6. Piattelli M, Imperato F. Betacyanins of the family Cactaceae. Phytochem 1969; 8:1503-7. 7. Wybraniec S, et al. Betacyanins from wine cactus Hylocereus polyrhizus. Phytochem 2001; 58:1209-12. 8. Schliemann W, et al. Betalains of Celosia argentea. Phytochem 2001; 58:159-65. 9. Piattelli M, Minale L. Pigments of Centrospermae, II. Distribution of betacyanins. Phytochem 1964; 3:547-57. 10. Minale L, Piattelli M, De Stefano S. Pigments of Centrospermae, VII. Betacyanins from Gomphrena globsa L. Phytochem 1967; 6:703-9. 11. Heuer S, et al. Betacyanins from bracts of Bougainvillea glabra. Phytochem 1994; 37:761-7. 12. Piattelli M, Impellizzeri G. 2-Descarboxybetanidin, a minor betacyanin from Corpobrotus acinaciformis. Phytochem 1970; 9:2553-6. 13. Schliemann W, Kobayashi N, Strack D. The decisive step in betaxanthin biosynthesis is a spontaneous reaction. Plant Physiol 1999; 119:1217-32. 14. Kobayashi N, et al. Formation and occurence of dopamine-derived betacyanins. Phytochem 2001; 56:429-436. 15. Escribano J, et al. Characterisation of the antiradical activity of betalains from Beta vulgaris L. roots. Phytochem Anal 1998; 9:124-7. 16. Pavlov A, et al. Biosynthesis and radical scavenging activity of betalains during the cultivation of red beet ( Beta vulgaris) hairy root cultures. Z Naturforsch C 2002; 57:640-4. 17. Pedreno MA, Escribano J. Correlation between antiradical activity and stability of betanine from Beta vulgaris L. roots under different pH, temperature and light conditions. J Scien Food Agricult 2001; 81:627-31. 18. Wettasinghe M, et al. Phase II enzyme-inducing and antioxidant activities of beetroot ( Beta vulgaris L.) extracts from phenotypes of different pigmentation. J Agricult Food Chem 2002; 50:6704-7. 19. Butera D, et al. Antioxidant activities of Sicilian prickly pear ( Opuntia ficus-indica) fruit extracts and reducing properties of its betalains: betanin and indicaxanthin. J Agricult Food Chem 2002; 50:6895-901. 20. Cao G, Sofic E, Prior RL. Antioxidant capacity of tea and common vegetables. J Agricult Food Chem 1996; 44:3426-31. 21. Halvorsen BL, et al. A systemic screening of total antioxidants in dietary plants. J Nutr 2002; 132:461-71. 22. Kähkönen MP, et al. Antioxidant activity of plant extracts containing phenolic compounds. J Agric Food Chem 1999; 47:3954-62. 23. Ou B, et al. Analysis of antioxidant activities of common vegetables employing oxygen radical absorbance capacity (ORAC) and ferric reducing antioxidant power (FRAP) assay: a comparative study. J Agric Food Chem 2002; 50:3122-8. 24. Vinson JA, et al. Phenol antioxidant quantity and quality in foods: vegetables. J Agric Food Chem 1998; 46:3630-4. 25. Wettasinghe M, et al. Screening for phase II enzyme-inducing and antioxidant activities of common vegetables. J Food Sci 2002; 67:2583-8. 26. Bednar CM, Kies C, Carlson M. Nitrate-nitrite levels in commercially processed and home processed beets and spinach. Plant Foods Human Nutrition 1991; 41:261-8. 27. Gangolli SD, et al. Nitrane, nitrite and N-nitroso compounds. Eur J Pharmacol 1994; 292:1-38. 28. Casas A, Barbera G. Mesoamerican domestication and diffusion. In: Nobel PS, editor. Cacti Biology and uses. Berkeley/Los Angeles/London: University of California Press; 2002. p.143-62. 29. Inglese P, Basile F, Schirra M. Cactus pear fruit production. In Nobel PS, editor. Cacti. Biology and uses. Berkeley/Los Angeles/London: University of California Press; 2002. p.163-83. 30. Nerd A, Tel-Zur N, Mizrahi Y. Fruit of vine and columnar cacti. In Nobel PS, editor. Cacti. Biology and uses. Berkeley/Los Angeles/London: University of California Press; 2002. p.185-97. 31. Wallace RS, Gibson AC. Evolution and systemics. In Nobel PS, editor. Cacti. Biology and uses. Berkeley/Los Angeles/London: University of California Press; 2002. p. 1-21. 32. Stintzing FC, Schieber A, Carle R. Evaluation of colour properties and chemical quality parameters of cactus juices. Eur Food Res Technol 2003; 216:303-11. 33. Wybraniec S, Mizrahi Y. Friut flesh betacyanin pigments in Hylocereus cacti. J Agric Food Chem 2002; 50:6086-9. 34. Schwartz SJ, et al. Inability of red beet betalain pigments to initiate or promote hepatocarcinogenesis. Food Chem Toxicol 1983; 21:531-5. 35. Von Elbe JH, Schwartz SJ. Absence of mutagenic activity and short-term toxicity study of beet pigments as food colorants. Archiv Toxicol 1981; 49:93-8. 36. Blazovics A, et al. Extreme consumption of Beta vulgaris var. rubra can cause metal ion accumulation in the liver. Acta Biol Hung 2007; 58: 281-6. 37. Mitchell SC. Food idiosyncrasies: beetroot and asparagus. Drug Metabolism and Disposition 2001; 29:539-43. 38. Reynoso RC, Giner TV, Gonzalez de Mejia E. Safety of a filtrate of fermented garambullo fruit: biotransformation and toxicity studies. Food ChemToxicol 1999; 37:825-30. 39. Dröge W. Free radicals in the physiology control of cell function. Phys Rev 2002; 82:47-95. 40. Fang Y-Z, Yang S, Wu G. Free radicals, antioxidants, and nutrition. Nutr 2002; 18:872-9. 41. Kanner J, Harel S, Granit R. Betalains – a new class of dietary cationized antioxidants. J Agricult Food Chem 2001; 49:5178-85. 42. Allegra M, Tesoriere L, Livrea MA. Betanin inhibits the myeloperoxidase/nitrite-induced oxidation of human low-density lipoproteins. Free Rad Res 2007; 41:335-41. 43. Wettasinghe M, et al. Phase II enzyme-inducing and antioxidant activities of beetroot ( Beta vulgaris L.) extracts from phenotypes of different pigmentation. J Agricult Food Chem 2002; 50:6704-9. 44. Lee CH, et al. Betalains, phase II enzyme-inducing components from red beetroot ( Beta vulgaris L.) extracts. Nutr Can 2005; 53:91-103. 45. Kapadia GJ, et al. Chemoprevention of lung and skin cancer by Beta vulgaris (beet) root extract. Canc Lett 1996; 100:211-4. 46. Reddy MK, Alexander-Lindo RL, Nair MG. Relative inhibition of lipid peroxidation, cyclooxygenase enzymes, and human tumor cell proliferation by natural food colors. J Agric Food Chem 2005; 53:9268-73. 47. Sreekanth D, et al. Betanin a betacyanin pigment purified from fruits of Opuntia ficus-indica induces apoptosis in human chronic myeloid leukemia cell line-K562. Phytomed 2007; 14:739-46. 48. Frank T, et al. Urinary pharmacokinetics of betalains following consumption of red beet juice healthy humans. Pharmacol Res 2005; 52:290-7. 49. Tesoriere L, et al. Absorption, and distribution of dietary antioxidant betalain in LDLs: potential health effects of betalains in humans. Am J Clin Nutr 2004; 80:941-5. 50. Krantz C, Monier M, Wahlstrom B. Absorption, excretion, metabolism and cardiovascular effects of beetroot extract in the rat. Food Cosm Toxicol 1980; 18:363-6. 51. Felgines C, et al. Strawberry anthocyanins are recovered in urine as glucurono- and sulfoconjugates in humans. J Nutr 2003; 133:1296-301. 52. Frank T, et al. Bioavailability of anthocyanidin-3-glucosides following consumption of red wine and red grape juice. Can J Physiol Pharmacol 2003; 81:42335. 53. Kay CD, et al. Anthocyanin metabolites in human urine and serum. British J Nutr 2004; 91:933-42. 54. Manach C, et al. Quercetin is recovered in human plasma as conjugated derivatives with antioxidant properties. FEBS Letters 1998; 426:331-6. 55. Matsumoto H, et al. Orally administrated delphinidin 3-rutinoside and cyanidin 3-rutinoside are directly absorber in rats and humans and appear in the blood as the intact forms. J Agricult Food Chem 2001; 49:1546-51. 56. Watts AR, et al. Beeturia and the biological fate of beetroot pigments. Pharmacogen 1993; 3:30211. 57. Cao G, et al. Anthocyanins are absorbed in glycated forms in elderly woman: a pharmacokinetic study. Am J Clin Nutr 2001; 73:920-6. 58. Gee JM, et al. Quercetin glucosides interact with the intestinal glucose transport pathway. Free Rad Biol Med 1998; 25:19-25. 59. Tesoriere L, Butera D, D´Arpa D. Increased resistance to oxidation of betalain-enriched human low density lipoproteins. Free Rad Res 2003; 37:689-96. 60. Lotito SB, Frei B. The increase in human plasma antioxidant capacity after apple consumption is due to the metabolic effect of fructose on urate, not apple-derived antioxidant flavonoids. Free Radical Biol Med 2004; 37:251- 8.
