Iwona Wawer1, 2, *Katarzyna Paradowska2
Roślinne surowce radioprotekcyjne
Plant radioprotective raw materials
1Zakład Zielarstwa, Państwowa Akademia Nauk Stosowanych w Krośnie
Kierownik Zakładu: prof. dr hab. Iwona Wawer
2Zakład Chemii Organicznej i Fizycznej, Wydział Farmaceutyczny, Warszawski Uniwersytet Medyczny
Kierownik Zakładu: dr hab. n. farm. Piotr Luliński
Streszczenie
Roślinne surowce o działaniu radioprotekcyjnym mogą być stosowane zarówno w postaci żywności, żywności funkcjonalnej, jak i suplementów diety. Są potrzebne do ochrony przed skutkami promieniowania kosmicznego dla pilotów i astronautów, dla pacjentów poddanych działaniu promieniowania jonizującego oraz dla ludności mieszkającej na obszarach skażonych radioizotopami po katastrofach elektrowni jądrowych. Radioterapia jest jedną z podstawowych metod leczenia nowotworów. Promieniowanie jonizujące, oprócz skutecznego niszczenia komórek nowotworowych, uszkadza również zdrowe komórki wrażliwe na promieniowanie i negatywnie wpływa na ich funkcje. Dlatego kluczowa jest ochrona zdrowych komórek przed jego skutkami. Owoce i warzywa zawierają składniki o działaniu antyoksydacyjnym i radioprotekcyjnym. Są to m.in.: witaminy (A, C i E), flawonoidy (kwercetyna), karotenoidy (likopen). Wiele badań podaje, iż syntetyczne preparaty radioprotekcyjne wykazują toksyczność w większych dawkach i charakteryzują sią efektami ubocznymi. Stąd poszukiwania preparatów roślinnych, zwłaszcza wśród surowców medycyny tradycyjnej. W pracy przedstawiono wyniki szeregu badań dotyczących radioprotekcyjnych właściwości żywności (np. cebuli, czosnku), ekstraktów z ziół (np. bazylii, mięty), ekstraktów z owoców, szczególnie o ciemnym zabarwieniu (np. aronii) oraz znanych przypraw (szafran, kurkuma, pieprz).
Summary
Plant raw materials with radioprotective effects can be employed in a variety of forms, including food, functional foods, and dietary supplements. Such materials are required for the protection of pilots and astronauts from the effects of cosmic radiation, for patients undergoing treatment with ionising radiation, and for the general population residing in areas contaminated with radioisotopes following nuclear power plant disasters. Radiotherapy represents one of the primary methods of cancer treatment. In addition to its efficacy in eradicating malignant cells, ionising radiation also inflicts damage upon healthy, radiation-sensitive cells, thereby impairing their functions. It is therefore of paramount importance to safeguard healthy cells from its detrimental effects. Fruits and vegetables contain components that possess antioxidant and radioprotective effects. Such compounds include vitamins A, C and E, flavonoids (quercetin) and carotenoids (lycopene). A substantial body of evidence indicates that synthetic radioprotective agents are toxic at higher doses and have adverse effects. It is therefore unsurprising that there is a growing interest in plant preparations, particularly those used in traditional medicine. This paper presents the results of a number of studies on the radioprotective properties of foods (e.g. onions, garlic), herbal extracts (e.g. basil, mint), fruit extracts, especially dark-coloured fruit (e.g. chokeberries) and well-known spices (saffron, turmeric, pepper).
Wstęp
Radioterapia i chemoterapia to główne metody leczenia nowotworów. Radioterapia jest skuteczna w przypadku wielu rodzajów nowotworów, ale jej skutki uboczne są trudne do uniknięcia, bowiem napromieniowaniu ulegają także zdrowe tkanki. Opracowuje się syntetyczne związki ochronne, ale ich alternatywą są substancje roślinne. Wykonano szereg testów in vitro, które sugerowały użycie substancji naturalnych, ale przygotowanie odpowiednich preparatów wymaga ich standaryzacji, badań przedklinicznych oraz klinicznych. Większość radioprotekcyjnych preparatów syntetycznych wykazywała toksyczność w większych dawkach oraz silne efekty uboczne (mdłości, zaburzenia pracy wątroby, obniżanie ciśnienia). Stąd poszukiwania preparatów roślinnych, zwłaszcza wśród surowców tradycyjnej medycyny.
Środki używane do ochrony normalnych tkanek przed skutkami promieniowania jonizującego można podzielić ze względu na czas ich podania na: radioprotektory, środki łagodzące skutki promieniowania oraz wspomagające leczenie (1).
Przegląd środków do potencjalnego użycia w radioterapii przekracza ramy tego opracowania. Natomiast jest wiele sytuacji, gdy ludzie są narażeni na niewielkie dawki promieniowania jonizującego. To załogi samolotów latających na dużych wysokościach czy ludzie żyjący na terenach skażonych radioizotopami. Jakie sposoby ochrony warto upowszechnić? Badania potwierdziły, że do ochrony przed małymi dawkami promieniowania potrzebne są dietetyczne antyoksydanty, których ochronne działanie wykazano w eksperymentach na zwierzętach (myszach i szczurach).
Promieniowanie jonizujące: źródła i skutki biologiczne
Promieniowanie naturalne
Promieniowanie kosmiczne składa się głównie z protonów (90%), ale ma też kwanty promieniowania gamma, elektrony, neutrony i cząstki alfa. W wyniku oddziaływania z jądrami atomów w powietrzu powstaje kaskada cząstek promieniowania wtórnego. Natężenie tego promieniowania zależy od aktywności Słońca oraz od szerokości geograficznej, ponieważ istotny wpływ ma pole magnetyczne Ziemi. Izotopy promieniotwórcze powstające w atmosferze, które opadają na powierzchnię, znajdują się potem w żywych organizmach, jak np. izotop 14C, 40K.
Wybuchy bomb atomowych
Na świecie żyją jeszcze osoby, które różne dawki promieniowania otrzymały w końcowej fazie II wojny światowej. W latach 1980-2000 trwały systematyczne badania diety i stanu zdrowia mieszkańców Hiroszimy i Nagasaki (2). Narażenie na promieniowanie 1Sv spowodowało prawie 50% wzrost ryzyka choroby nowotworowej. Jednak nawet po otrzymaniu dużej dawki promieniowania, dieta bogata w owoce i jarzyny miała ogromny wpływ na zdrowie, powodując zmniejszenie tego ryzyka nawet o 34-52%.
Mieszkańcy Ziemi dostali pewne dawki promieniowania w latach 60. XX wieku, kiedy wybuchy bomb atomowych w atmosferze prowadziły USA, ZSRR, Francja, Anglia i Chiny. Wybuchy te spowodowały opad promieniotwórczy obejmujący całą kulę ziemską. W Polsce zarejestrowano obecność 137Cs (czas połowicznego zaniku – 30 lat), 90Sr (28 lat) i ślady plutonu. Dawka skuteczna dla mieszkańca półkuli północnej otrzymana w ciągu całego życia (70 lat) w wyniku tego opadu wynosi 4,5 mSv, a więc znacznie mniej niż otrzymana w tym czasie od tła naturalnego.
Katastrofy elektrowni atomowych
Najgorsza katastrofa w historii elektrowni jądrowych zdarzyła się w 1986 roku w Czarnobylu. Stopił się rdzeń reaktora i spłonął wraz z grafitową osłoną. Do atmosfery przedostało się kilkadziesiąt izotopów promieniotwórczych o różnej aktywności. Prądy termiczne wyniosły skażenia na wysokość ok. 2 km, wykryto je na całej półkuli północnej. W Polsce skażeniu uległ rejon Suwałki-Augustów oraz Śląsk Opolski. W pierwszych dniach awarii w opadzie i w powietrzu dominowały krótkożyciowe izotopy jodu i telluru, najbardziej istotny był 131J, a w kolejnych latach 137Cs. Przez kilka lat po katastrofie zagrożeniem były produkty z lasów, co pokazały wyniki analiz grzybów.
Badano osoby mieszkające w pobliżu Czarnobyla, w strefie skażonej (3). W śródbłonku pęcherza moczowego stwierdzono wysokie stężenie 8-hydroksy-2-deoksyguanozyny (8-OHdG), co jest skutkiem długoterminowej ekspozycji na promieniowanie.
Japonia ponownie miała problem ze skażeniem izotopami promieniotwórczymi w 2011 roku w Fukushimie, gdy doszło do silnego trzęsienia ziemi, a wysoka na 10 m fala tsunami spustoszyła wybrzeże. Elektrownie jądrowe przetrwały trzęsienie ziemi, ale zostały uszkodzone w wyniku braku prądu. Bez zasilania nie działały pompy w układzie chłodzącym reaktora. Do środowiska wydostały się izotopy jodu, cezu i strontu. Usunięcie skutków katastrofy utrudniał fakt, że zniszczona została cała okoliczna infrastruktura.
Jak zmniejszyć skutki katastrof?
Ryzyko skażenia okolicy w wyniku uszkodzenia elektrowni jądrowej (np. na Ukrainie) spowodowało wzmożone zainteresowanie ochroną przed skutkami promieniowania. Trzeba wiedzieć, co można zrobić, aby się chronić, a czego robić nie warto. Najbardziej wrażliwe na promieniowanie są komórki gruczołów limfatycznych, tarczycy, organów rozrodczych i szpiku kostnego. Tarczyca selektywnie akumuluje jod, a wtedy promieniowanie 131J (okres połowicznego zaniku 8 dni) może ją uszkodzić. Można zablokować wchłanianie go z żywności, podając nieaktywny izotop (KJ).
Ważna jest nie tylko pochłonięta dawka promieniowania (w grejach, Gy), ale także dawka skuteczna (w siwertach, Sv), która zależy od przenikliwości promieniowania i metabolizmu danego pierwiastka. Ocenia się, że promieniotwórczość naturalna prowadzi do pochłonięcia dawki około 2,8 mSv w ciągu roku. Objawy choroby popromiennej obserwowano u osób, które otrzymały dawki większe niż 750 mSv, dawka kilku siwertów prowadzi do śmierci.
Promienie X i gamma emitowane przez radioizotopy, przechodząc przez materię, jonizują ją. Człowiek w 80% składa się z wody! Uszkodzenia popromienne to wynik radiolizy wody oraz powstawania kaskady wolnych rodników – one właśnie działają niszcząco, utleniająco na DNA, lipidy, cukry, a tym samym na funkcje życiowe i struktury komórki. Komórka może sama naprawić uszkodzenia lub obumrzeć, podobnie jak te ginące w sposób naturalny. Do ochrony komórek przed wolnymi rodnikami potrzebne są antyoksydanty, a ich najlepszym źródłem są owoce i warzywa bogate w związki polifenolowe.
Potrzebne są efektywne radioprotektory, które można podać okolicznej ludności i które można stosować przez dłuższy czas. Surowce zielarskie mogą być tańsze niż preparaty syntetyczne, łatwiej dostępne dla ludności narażonej na promieniowanie. Surowce, które mają udowodnione działanie antyoksydacyjne, przeciwzapalne i antymutagenne, to potencjalni kandydaci do wykonania testów radioprotekcyjnych. Jako radioprotektory powinny być skuteczne flawonoidy i kwasy fenolowe (rozmarynowy, ferulowy, chlorogenowy), ale również rośliny bogate w te związki.
Radioprotekcyjne składniki diety
W owocach i warzywach są składniki chroniące przed stresem oksydacyjnym i jego skutkami. Radioprotekcyjne działanie mają witaminy A, C, E, co pokazano na hodowli ludzkich limfocytów poddanych promieniowaniu γ (2 Gy). Podanie witamin C, E i β-karotenu (z którego w organizmie powstaje witamina A) znacząco zmniejszyło liczbę uszkodzeń DNA; efekt ochronny zależał od dawki i czasu podania. Najsilniejsze działanie radioprotekcyjne było wtedy, gdy witaminy podano przed napromienieniem hodowli komórek oraz nie później niż po 1 godzinie. Kilka innych substancji również działało radioprotekcyjnie, gdy podano je po 24 h po napromienieniu komórek, wśród nich były: L-selenometionina, N-acetylocysteina, glutation i koenzym Q10 (4). Odpowiednio wysoki poziom witamin antyoksydacyjnych potrzebny jest dla zachowania zdrowych komórek tworzących system odporności, system krwiotwórczy i rozrodczy. Rolę witaminy C w spermatogenezie wykazano już w latach 90. (5), wstrzykując ją myszom razem z radioizotopem 131J. Przeżywalność plemników wzrosła ponad dwukrotnie w porównaniu ze zwierzętami dostającymi tylko radioizotop. Efekty radioprotekcyjne dał też 1% dodatek witaminy C do paszy.
Flawonoidy to ważna grupa związków rozpowszechniona w roślinach, o potwierdzonym działaniu antyoksydacyjnym, przeciwzapalnym i antykancerogennym.
Sprawdzono radioprotekcyjne działanie popularnego flawonoidu – kwercetyny (6) na ludzkich czerwonych krwinkach i ich błonach komórkowych. Krwinki napromieniowano (50 Gy) w obecności kwercetyny (2-50 μM), a następnie oznaczono stężenie glutationu, nadtlenków lipidowych oraz stopień hemolizy. Kwercetyna w stężeniu 50 μM hamowała peroksydację lipidów w plazmie i limfocytach, wykazała antyoksydacyjne i radioprotekcyjne działanie wobec błon komórkowych, ale wobec całych czerwonych krwinek działała jak prooksydant i substancja cytotoksyczna, zwiększając ich hemolizę.
Wykazano także, że kwercetyna może przeciwdziałać aberracjom chromosomów w limfocytach (7). Ludzką krew napromieniowano in vitro (2,5; 3,5 i 4,5 Gy), a następnie limfocyty hodowano z dodatkiem kwercetyny o stężeniu 37,5 i 75,0 μM. Limfocyty w hodowli z kwercetyną miały mniej zmian w chromosomach. Efekt łagodzenia skutków promieniowania może wynikać ze zmniejszania produkcji prozapalnych cytokin (INF-γ, PGE2, IL-1β, IL6, IL-8), redukcji NF-κB i TGF-β.
Popularna w owocach cytrusowych naryngina została zbadana jako potencjalny radioprotektor chroniący szpik kostny myszy przed uszkodzeniami popromiennymi. Wstrzyknięcie przed napromieniowaniem narynginy w ilości 2-4 mg/kg masy ciała, a więc niepowodującej toksycznych efektów, znacząco zmniejszyło częstość uszkodzeń chromosomów (8).
Kwas rozmarynowy, podobnie jak kwercetyna i naryngina, odznacza się właściwościami antyoksydacyjnymi. Sprawdzono jego zdolności radioprotekcyjne na myszach napromieniowanych dawką 7,5 Gy (9). Podawano im kwas rozmarynowy przez 10 dni, od 3 dni przed napromieniowaniem i kontynuując przez 7 dni po napromieniowaniu. Zaobserwowano, że 89 i 72% myszy, którym podano odpowiednio 50 lub 100 mg/kg mc kwasu rozmarynowego, przeżyło 30 dni, a w grupie kontrolnej przeżywalność wyniosła tylko 32%. Badano stan komórek trzustki i szpiku kostnego, a także hematologiczne parametry krwi obwodowej. Myszy, które dostały dawkę 5,5 Gy promieniowania γ (137Cs) oraz dawkę kwasu w ilości 50, 100 i 150 mg/kg, miały znacznie więcej białych krwinek, płytek krwi i wyższy poziom hemoglobiny niż zwierzęta napromienione, ale bez podawania kwasu. Te wyniki świadczą o tym, że kwas rozmarynowy pomaga w regeneracji komórek krwi u myszy i w powrocie do zdrowia.
Bardzo interesujące są wyniki badań właściwości radioprotekcyjnych innego kwasu fenolowego – kwasu ferulowego (10). Badania wykonano na hodowli ludzkich limfocytów, do której dodawano kwas ferulowy w stężeniu 1, 5 lub 10 μg/ml i napromieniowano je dawką 1,2 i 4,0 Gy. Podawanie kwasu ferulowego w stężeniu 10 μg/ml nie miało szkodliwego wpływu na limfocyty. Dawki promieniowania γ powodowały: zwiększoną liczbę mikrojąder (MN), aberracji (DC), obniżony poziom glutationu i zmniejszoną aktywność enzymów dysmutazy (SOD), katalazy (CAT) i peroksydazy glutationowej (GPx). Ale podanie kwasu ferulowego na 30 minut przed napromieniowaniem powodowało proporcjonalne do jego stężenia zmniejszenie MN i DC, odpowiednio o 75 i 50% (1 Gy, 1 μg/ml) oraz o 45 i 25% (4 Gy, 1 μg/ml). Potraktowanie hodowli komórek 10 μg/ml kwasem ferulowym zapobiegło zmniejszeniu aktywności antyoksydacyjnych enzymów SOD, CAT i GPx. Te wyniki potwierdzają, że kwas ferulowy to radioprotektor, cenny, bo dość powszechnie występujący w roślinach.
Resweratrol (RSV) jest produkowany przez rośliny w odpowiedzi na stres, infekcje grzybowe i bakteryjne. Jest składnikiem diety, znaleziono go w winogronach i czerwonym winie. Wykazano, że jest antyoksydantem, ma działanie przeciwzapalne, kardio- i neuroprotekcyjne, poprawia jakość spermy (11). Wydaje się być dobrym kandydatem na środek chroniący przed skutkami promieniowania jonizującego; syntetyczny RSV jest łatwo dostępny i tani. Niestety, sprawdzenie radioprotekcyjnego działania resweratrolu i jego metabolitów (pinacetannol) na fibroblastach z ludzkiej tkanki płucnej rozczarowało. Związki te (12) są utleniane do rodników fenoksylowych, a następnie do chinonów. Resweratrol, polifenolowa pochodna stilbenu, nie jest efektywnym radioprotektorem z powodu działania prooksydacyjnego i nie można go rekomendować do szerszego użycia.
Powyżej zamieściliśmy fragment artykułu, do którego możesz uzyskać pełny dostęp.
Mam kod dostępu
- Aby uzyskać płatny dostęp do pełnej treści powyższego artykułu albo wszystkich artykułów (w zależności od wybranej opcji), należy wprowadzić kod.
- Wprowadzając kod, akceptują Państwo treść Regulaminu oraz potwierdzają zapoznanie się z nim.
- Aby kupić kod proszę skorzystać z jednej z poniższych opcji.
Opcja #1
29 zł
Wybieram
- dostęp do tego artykułu
- dostęp na 7 dni
uzyskany kod musi być wprowadzony na stronie artykułu, do którego został wykupiony
Opcja #2
69 zł
Wybieram
- dostęp do tego i pozostałych ponad 7000 artykułów
- dostęp na 30 dni
- najpopularniejsza opcja
Opcja #3
129 zł
Wybieram
- dostęp do tego i pozostałych ponad 7000 artykułów
- dostęp na 90 dni
- oszczędzasz 78 zł
Piśmiennictwo
1. Szejk M, Kołodziejczyk-Czepas J, Żbikowska HM. Radioprotectors in radiotherapy – advances in the potential application of phytochemicals. Post Hig Med Dosw (Online) 2016; 70:722-34.
2. Sauvaget C, Kasagi F, Waldren CA. Dietary factors and cancer mortality among atomic bomb survivors. Mut Res 2004; 551:145-52.
3. Romanenko A, Morimura K, Wanibuchi H i wsp. Increased oxidative stress with gene alteration in urinary bladder urothelium after the Chernobyl accident. Int J Cancer 2000; 86:790-8.
4. Brown SL, Kolozsvary A, Liu J i wsp. Antioxidant diet supplementation starting 24 hours after exposure reduces radiation lethality. Radiat Res 2010; 173:462-8.
5. Narra VR, Howell RW, Sastry KS i wsp. Vitamin C as a radioprotector against iodine-131 in vivo. J Nucl Med 1993; 34(4):637-40.
6. Zbikowska HM, Antosik A, Szejk M i wsp. Does quercetin protect human red blood cell membranes against γ-irradiation? Redox Rep 2014; 19(2):65-71.
7. de Siqueira WN, Dos Santos FTJ, de Souza TF i wsp. Study of the potential radiomitigator effect of quercetin on human lymphocytes. Inflammation 2019; 42(1):124-34.
8. Jagetia GC, Reddy TK. The grapefruit flavanone naringin protects against the radiation-induced genomic instability in the mice bone marrow: a micronucleus study. Mutat Res 2002; 519:37-48.
9. Xu W, Yang F, Zhang Y i wsp. Protective effects of rosmarinic acid against radiation-induced damage to the hematopoietic system in mice. J Radiat Res 2016; 57(4):356-62.
10. Prasad NR, Srinivasan M, Pugalendi KV i wsp. Protective effect of ferulic acid on gamma-radiation-induced micronuclei, dicentric aberration and lipid peroxidation in human lymphocytes. Mutat Res 2006; 603(2):129-34.
11. Dobrzyńska MM. Resveratrol as promising natural radioprotector. A review. Rocz Panstw Zakl Hig 2013; 64(4):255-62.
12. Fabre KM, Saito K, DeGraff W i wsp. The effects of resveratrol and selected metabolites on the radiation and antioxidant response. Cancer Biol Ther 2011; 12(10):915-23.
13. Gajowik A, Dobrzyńska MM, The evaluation of protective effect of lycopene against genotoxic influence of X-irradiation in human blood lymphocytes. Radiat Envir Biophys 2017; 56(4):413-22.
14. Andryskowski G, Niedworok J, Maziarz Z i wsp. Protective effect of natural anthocyanin dye on experimental radiation sickness. Acta Pol Toxicol 1998; 6:155-62.
15. Andryskowski G, Niedworok J, Maziarz Z i wsp. The effect of anthocyanin dye on superoxide radical generation and chemiluminescence in animal after absorbed 4Gy dose of gamma-radiation. Pol J Environm 1998; 7:537-41.
16. Nwachukwu KC, Asagba S, Nwose C i wsp. Protection and anti-oxidative effects of garlic, onion and ginger extracts, X-ray exposed albino rats as model for biochemical studies. Afr J Biochem Res 2014; 8(9):166-73.
17. Singh SP, Abraham SK, Kesavan PC. In vivo radioprotection with garlic extract. Mutat Res 1995; 345(3, 4):147-53.
18. Devi PU, Ganasoundari A. Radioprotective effect of leaf extract of Indian medicinal plant Ocimum sanctum. Indian J Exp Biol 1995; 33(3):205-8.
19. Uma Devi P, Ganasoundari A, Rao BS i wsp. In vivo radioprotection by ocimum flavonoids: survival of mice. Radiat Res 1999; 151(1):74-8.
20. Baliga MS, Rao S, Rai MP i wsp. Radio protective effects of the Ayurvedic medicinal plant Ocimum sanctum Linn. (Holy Basil): A memoir. J Cancer Res Ther 2016; 12(1):20-7.
21. Ganasoundari A, Devi PU, Rao BS. Enhancement of bone marrow radioprotection and reduction of WR-2721 toxicity by Ocimum sanctum. Mutat Res 1998; 397:303-12.
22. Nayak V, Devi PU. Protection of mouse bone marrow against radiation-induced chromosome damage and stem cell death by the Ocimum flavonoids orientin and vicenin. Radiat Res 2005; 163:165-71.
23. Scrimger R. Salivary gland sparing in the treatment of head and neck cancer. Expert Rev Anticancer Ther 2011; 11:1437-48.
24. Ghasemnezhad Targhi, Changizi V, Haddad F i wsp. Origanum vulgare leaf extract protects mice bone marrow cells against ionizing radiation. Avicenna J Phytomed 2016; 6(6):678-85.
25. Tiwari M, Dixit B, Parvez S i wsp. EGCG, a tea polyphenol, as a potential mitigator of hematopoietic radiation injury in mice. Biomed Pharmacother 2017; 88:203-9.
26. http://www.naturalnews.com/032674_marijuana_radiation.html#ixzz1d0mktKpr.
27. Lee TK, Johnke RM, Allison RR i wsp. Radioprotective potential of ginseng. Mutagenesis 2005; 20(4):237-43.
28. Hausenblas HA, Saha D, Dubyak PJ i wsp. Saffron (Crocus sativus L.) and major depressive disorder: a meta-analysis of randomized clinical trials. J Integr Med 2013; 11(6):377-83.
29. Koul A, Abraham SK. Intake of saffron reduces γ-radiation-induced genotoxicity and oxidative stress in mice. Toxicol Mech Methods 2017; 15:1-24.
30. Koul A, Abraham SK. Efficacy of crocin and safranal as protective agents against genotoxic stress induced by gamma radiation, urethane and procarbazine in mice. Hum Exp Toxicol 2018; 37(1):13-20.
31. Shafaghati N, Hedayati M, Hosseinimehr SJ. Protective effects of curcumin against genotoxicity induced by 131-iodine in human cultured lymphocyte cells. Phcog Mag 2014; 10:106-10.
32. Nada AS, Hawas A, Amin NE i wsp. Radioprotective effect of Curcuma longa extract on γ-irradiation-induced oxidative stress in rats. Can J Physiol Pharmacol 2012; 90(4):415-23.
33. Jagetia G, Baliga M, Venkatesh P. Ginger (Zingiber officinale Rosc.), a dietary supplement, protects mice against radiation-induced lethality: mechanism of action. Cancer Biother Radiopharm 2004; 19(4):422-35.
34. Sunila ES, Kuttan G. Protective effect of Piper longum fruit ethanolic extract on radiation induced damages in mice: a preliminary study. Fitoter 2005; 76(7-8):649-55.
35. Gasiorowski K, Szyba K, Brokos B i wsp. Antimutagenic activity of anthocyanins isolated from Aronia melanocarpa fruits. Cancer Lett 1997; 119:37-46.
36. Andryskowski G, Niedworok J, Maziarz Z i wsp. Protective effect of natural anthocyanin dye on experimental radiation sickness. Acta Polon Toxycol 1998; 6:155-62.
37. Andryskowski G, Niedworok J, Maziarz Z i wsp. The effect of anthocyanin dye on superoxide radical generation and chemiluminescence in animal after absorbed 4Gy dose of gamma-radiation. Pol J Environ Stud 1998; 7:537-41.
38. Yanewa MP, Botushanova AD, Grigorov LA i wsp. Evaluation of the immunomodulatory activity of Aronia in combination with apple pectin in patients with breast cancer undergoing postoperative radiation therapy. Folia Med (Plovdiv) 2002; 44(1-2):22-5.
39. Wang L, Li X, Wang Z. Whole body radioprotective effect of phenolic extracts from the fruits of Malus baccata (Linn.) Borkh Food Funct 2016; 7(2):975-81.